Povijest župe sv. Mirka seže duboko u srednji vijek. Prvi sakralni objekti zabilježeni su još u 13. stoljeću, dok se formalna organizacija župe razvila u 16. stoljeću, kada su se župljani počeli okupljati oko postojeće crkve i župnog dvora, koji je sagrađen 1579. Uz sv. Mirka, zaštitnik župe i crkve je sv. Valentin.
Crkva u Šestinama prvi put se spominje 1240. godine (kapela sv. Emerika), dok se Župa prvi put spominje 1574. godine, za vrijeme održavanja sinode Zagrebačke biskupije. Tadašnji naziv naselja je bio Zakutek. Prvotna crkva bila je jednostavna, skromna kapelica bez tornja, građena od lokalnog kamena, s drvenim krovom i ograničenim dekoracijama. Današanja župna crkva sagrađena je 1909. godine pregradnjom i rekonstrukcijom crkve sagrađene 1622. godine. Crkva se uređivala sve do 1927. godine, te ju je 25. rujna 1927. godine posvetio zagrebački pomoćni biskup Franjo Salis-Seewis. 1980. godine dvorište crkve je asfaltirano, a 4 godine kasnije dovršene su i nove orgulje.
Zvonik crkve je sagrađen 1720. godine, tijekom vremena je nadograđivan i popravljan, a današnji oblik je poprimio 1889. Zvonik ima 3 zvona, koja su elektrificirana 1975. godine.
1746. godine po prvi se puta spominje i šestinsko groblje.
Uz povijest šestinske crkve i župe neraskidiva je povezanost grofovske obitelji Kulmer, koja je generacijama podupirala rad župe, župljana, te je u sklopu crkve 1890. sagrađena i njihova obiteljska grobnica.
Posljednji puta crkva je obnovljena izvana i iznutra 2009. godine. U potresu 20. ožujka 2020. godine crkva je oštećena te je u tijeku njezina obnova. U potresu je oštećena i župna kuća, koja je zbog dotrajalosti i potrebe izgradnje kružnog toka u svibnju 2021. godine srušena. U pripremi je izgradnja pastoralnog centra.
U blizini crkve nalazi se manji objekt sa dvije vjeronaučne dvorane, koji se koristi i za druge potrebe: probe zborova, humanitarne akcije, kreativne radionice i manja druženja.
Sam teritorij župe obuhvaća naselje Šestine, smješteno na brežuljcima Medvednice, ali i okolne zaseoke, uključujući Mlinove, Dediće, Lukšiće i Mikuliće.